Синий экзорцист: Нечестивый король Киото

События разворачиваются спустя 140 лет после появления в Киото демона, известного как Нечистивый король. Его дыхание и фрагменты тела выделяли яд, уничтожавший всё живое. Буддийский монах Фукаку смог одолеть демона, разрубив его сердце. Однако сердце не исчезло, а преобразовалось в два глаза. Фукаку основал секту Мё Дхарани, разделил глаза и запечатал их, поручив потомкам предотвратить возможное возрождение чудовища.

Спустя почти полтора века секта пришла в упадок. Новый глава Тацума Сугуро решил интегрировать её в Орден истинного креста, отправив новое поколение на обучение в Академию. Один из глаз Нечистивого короля был передан Мефисто. Действие сезона начинается через несколько дней после суда над Рином. Юкио и Сюре поручают задержать вора, похитившего глаз, который хранился на территории Академии. Эта миссия оборачивается серьёзными последствиями, и теперь требуется защитить второй глаз, чтобы не допустить восстания Нечистивого короля. Сериал продолжает экранизацию оригинальной линии манги «Синий экзорцист», не учитывая концовку предыдущего аниме.